摘要放牧是全球范圍內草地生態系統最主要和最直接的利用方式。磷(P)是植物生長所必需的大量元素，同時也是草地初級生產力的關鍵限制性養分元素，廣泛參與植物的光合、呼吸等重要代謝過程。放牧通過直接和間接作用影響草地植物和土壤各組分的P含量和P庫，進而通過正負兩種反饋影響生態系統的P循環。目前，國內外有關放牧對草地P循環的影響機制，特別是P循環的生物學過程和機制尚不十分清楚。本文總結了有關放牧對植物和土壤各組分P含量及P庫的影響及其機制，并對該領域的幾個重要研究方向和亟待回答的科學問題進行了展望。未來研究中需要重點關注的問題包括:(1)土壤微生物量P組成沿不同放牧強度的變化，以及放牧對土壤微生物P源和匯的影響機制;(2)放牧如何影響土壤磷酸酶的活性(磷酸單酯酶、磷酸二酯酶、三磷酸單酯水解酶等)進而調控土壤中P的礦化過程;(3)放牧如何調控P在植物-土壤-微生物系統中的轉化過程;(4)采用分子生物學和組學的手段，揭示土壤微生物在P循環及生態系統功能中的作用，以及放牧如何影響植物和根際微生物，進而調控生態系統P循環;(5)不同放牧強度如何影響植物多樣性、菌根真菌多樣性及兩者之間的關系，進而影響植物對P的吸收和利用，以及地上和地下生物量P庫;(6)不同家畜種類的食性差異及其對磷循環的影響機制;(7)其他植食動物(野生食草動物、植食昆蟲、嚙齒動物、蚯蚓、植食性線蟲等)在草地生態系統P循環中的作用;(8)不同放牧強度如何調控生態系統各營養級組分的N:P化學計量關系，進而影響N、P循環之間的耦合關系。

　　關鍵詞放牧生態系統，磷循環，磷含量，磷庫，N:P比，磷限制

　　草地是陸地生態系統的重要組成部分，世界草地總面積為52。5億公頃，約占地球陸地總面積的40。5%(不包括格陵蘭島和南極)[1]。放牧是全球范圍內草地生態系統最主要和最直接的利用方式，對生態系統功能和服務的維持具有重要的調控作用[2]。據統計，由于長期超載放牧我國草地90%發生了不同程度的退化，其中重度退化草地比例達60%左右[3]。過度放牧引起的草地退化使生態系統功能(如初級生產力、養分循環等)和服務(如水土保持、碳固持)顯著降低[4，5]。磷(P)作為植物生長和繁殖的必需元素，廣泛參與有機體的光合和呼吸等代謝過程，同時也是組成DNA、RNA、ATP等生物分子以及細胞核和細胞膜的關鍵元素，在生態系統物質循環和能量流動過程中起到了重要作用[6]。生態系統養分循環包括生態系統的養分輸入和輸出以及養分元素在生態系統內生物(植物、微生物和消費者)和非生物組分之間的移動[7]。陸地生態系統中，植被生產力通常受N、P或兩者共同限制，N、P循環之間的耦合關系非常密切[7]。

　　近年來，生態系統氮(N)循環受到了廣泛的重視，研究人員開展了大量的研究工作。然而，同N循環相比，P循環的研究相對較少，尤其是放牧對草地P循環影響的研究十分有限[8]。例如，早期研究認為，水分和氮是干旱、半干旱地區生態系統初級生產力的主要限制因子[9，10]，但近年來一些研究發現，P似乎比N對初級生產力的限制作用更強[8]。大量研究表明，施肥、氮沉降、種植固氮植物等人類活動的加劇，加速了陸地生態系統的N循環[7，11]，使土壤中N的含量及其有效性增加[12]，進而使P的相對限制性增加[8，13，14]。然而，與N循環不同，P循環屬于相對封閉的沉積型循環，其周轉時間為107~108年。在成土過程中，土壤中的P會隨著植物的利用和人類的開采而不斷消耗。因此，從某種意義上講P屬于地球上的不可再生資源，P必將取代N成為植物生長和生態系統功能和服務維持的主要限制因子[8，15]。

　　目前，由于不合理的開發和利用已經造成P資源的相對枯竭，據初步估計在21世紀中葉地球上50%的廉價P將被耗竭[16]。草地生態系統中，放牧主要通過采食、踐踏和糞尿返還等方式影響養分循環過程[17~22]。在較短的時間尺度，磷循環主要發生在生態系統內植物、動物和土壤組分之間，植物、動物和土壤微生物的生理生態過程控制著磷在土壤和生物體內的移動和形態轉化[7]。目前已有的研究主要集中在放牧對草地土壤和植物P含量及P庫的影響，結果存在較大差異，影響機制尚不十分清楚(圖1)。為此，本研究在查閱相關文獻的基礎上，從三個方面對已有的研究進行總結，并對未來研究重點進行展望:(1)放牧對草地生態系統P元素內外循環的影響;(2)從土壤P的垂直分布、輸入與輸出、土壤侵蝕和空間異質性四個方面討論放牧對土壤P含量和P庫的影響;(3)放牧對不同組織水平(個體、物種、植物功能群、群落)植物P含量和P庫的影響機制;(4)草地磷循環研究展望。

　　1放牧對草地生態系統磷元素內外循環的影響

　　植物在生長發育過程中所需的P主要來源于土壤，但同C、N等元素相比，土壤中的P含量很低，僅占土壤總質量的0。02%~0。2%[23]。我國土壤P含量為0。17~1。11gkg–1，受成土母質的影響我國北方草地屬于嚴重缺P地區，土壤中的P絕大部分以無效P的形式存在，土壤有機質是生態系統最主要的P庫[24，25]。草地生態系統中，P的輸入方式主要包括大氣干沉降[26]、母質風化[27]和降水[28]，輸出方式主要包括地表徑流[29]、風蝕[30，31]和淋溶[32]等途徑。在放牧系統中，畜產品的N、P輸出往往是不可忽視的重要途徑[17，18]。生態系統中，P最初都來源于巖石礦物的風化作用，但該過程十分緩慢，一般通過風化作用進入生態系統的P為0。05~1。0kghm–2a–1，有些地區可以達到5。0kghm–2a–1。

　　風化速率通常與土壤母質、氣候、地形、植被覆蓋等非生物和生物因素有關，生態系統中土壤風化主要是風而非水的作用[27]。在干旱、半干旱草原，水分是主要的限制因子，因此通過降雨、淋溶的方式輸入和輸出生態系統的P均相對較少，而大氣干沉降和風蝕是影響草地生態系統P輸入和輸出的關鍵因子[30，33~35]。研究表明，干沉降和風蝕往往是同時發生的，因此土壤P的輸入和輸出也同時發生，它們共同受植被覆蓋度和高度[26]、地形[31]、放牧強度等[36]因素影響。例如，內蒙古草原由于春季受到風的強烈影響，干沉降可達7kgPha–1a–1[37]，有些地區甚至可以達到9kgPha–1a–1[38]，其中放牧強度起到關鍵的調控作用，甚至可以改變土壤沉降或侵蝕的方向[30]。

　　Zhou等人[39]對全球443篇文獻進行Meta分析發現，草地生態系統中P的輸入和輸出量分別為0。001~13。9和0。001~12。7kgPha–1，二者的變化范圍大致相同。He等人[40]進一步研究發現，在全球尺度上，放牧顯著增加了植物葉片、莖、根系、凋落物P庫，使土壤P庫增加3。6%。放牧對P在生態系統內循環的影響主要表現為:(1)改變植物群落的物種組成，植物與菌根真菌之間的互惠共生關系，影響植物對土壤P的吸收利用，以及植物對P的重吸收[41~45];(2)改變群落生物量的大小及其在地上/地下部分的分配比例、凋落物的數量和質量，以及放牧家畜的糞尿返還，影響土壤P的輸入和家畜生物量輸出，進而影響生態系統各組分P庫的大小以及P循環速率[17，41，43，46];(3)改變小氣候、光的有效性和土壤水分狀況，影響土壤微生物活性，進而影響土壤有機質的礦化和P循環[6，47~49]。近期研究發現，干濕交替增加了土壤P的有效性，有利于干旱忍耐型植物對P的利用[50];(4)改變生態系統中植物-土壤動物-土壤微生物之間調控與反饋關系、養分限制和養分平衡[15，51]，特別是P與C、N的化學計量關系，以及P循環與C、N循環之間的耦合關系[14，52~54]。

　　2放牧對土壤磷的影響

　　2.1放牧對土壤磷含量垂直分布的影響

　　土壤P缺乏是我國北方草原面臨的共性問題。汪衛衛[55]對松嫩草地的研究發現，沒有放牧的草地，土壤全磷的垂直分布格局呈先降低后增加的趨勢，表層土壤的全P含量為0。27gkg–1，最小值出現在70cm土層，全P含量僅為0。08gkg–1;放牧條件下，只有重度放牧會降低土壤表層全P含量，輕度和中度放牧的草地土壤P含量隨土層深度的增加而降低。李香真[56]對內蒙古羊草草原的研究發現，放牧使0~100cm的土壤P儲量降低了21%，P儲量隨土層深度增加而降低。李耀等人[57]對內蒙古典型草原的研究也得出了類似的結果，不同土層中全P含量均表現為禁牧>自由放牧>輪牧，在不同利用方式中P含量均隨土層深度增加而降低。郭穎[58]對青藏高原不同植被類型土壤表層全P含量的研究表明，全P含量為0。12~1。11gkg–1，草地、高寒草甸和高山草原的土壤全P含量一般隨土層深度的增加而降低。盡管放牧對不同草地類型土壤P含量和P庫的影響目前仍然沒有一致性的結論，但放牧通過改變風蝕、水蝕、凋落物、植物根系分布、糞尿返還等，影響表層土壤微生物活性以及植物和微生物對P的吸收和周轉[59，60]，進而影響表層土壤的P含量和P庫。

　　特別是長期重度放牧，使表層土壤的風蝕和水蝕增加，凋落物顯著降低，植物根系分布淺層化，糞尿返還量顯著增加[26，41，46，61]。放牧草地中，受植物殘體、放牧家畜糞尿返還以及土壤有機質長期積累的影響，土壤有效P(如OlsenP)含量一般隨土層深度的增加而顯著降低[62]。家畜排泄出的P絕大部分以糞便的形式存在，其P含量遠遠高于飼草中的P含量。例如，綿羊糞便中的全P含量為8gkg–1，牛糞便中的全P含量為5。5gkg–1;同時，新鮮糞便中的P含量顯著高于干燥糞便中P含量[63]。糞便中的P大約20%為植物可以利用的無機態P，而糞便中的有機態P則需要經過微生物分解后才能緩慢地被植物利用[63，64]。Baron等人[46]對人工草地的研究發現，由于家畜的糞尿返還作用，放牧顯著增加了表層土壤的可提取P含量(extractablePconcentration)，0~15cm土壤的可提取P含量在重度放牧下最高，中度放牧下次之，輕度放牧下最低。因此，重度放牧下，家畜的糞便返還增加了P的流動，進而加速了表層土壤的P循環。

　　2.2放牧對土壤磷含量及磷輸入和輸出的影響

　　在放牧系統中，家畜對草地的利用驅動著物質循環和能量流動，放牧通過采食、糞尿排泄以及畜產品的輸出等方式改變了植物-土壤的反饋作用，對土壤產生正、負兩種反饋機制影響土壤P含量。一些研究發現，圍欄禁牧阻止了家畜采食，減少了能量和養分從生態系統的輸出，增加了土壤的P含量。在物質輸出方面，由于植物固定了大量養分，禁牧可以有效減少物質和能量從土壤-植物系統到消費者的輸出[65]，而放牧家畜以皮、毛、肉、奶、糞尿等形式將N、P輸出生態系統[17，18]，持續高強度的放牧增加了P的輸出量和輸出速率，降低了土壤P含量及其P儲量。在物質輸入方面，放牧通過改變輸入系統的凋落物數量和質量進而減緩了養分循環[19]。許多研究表明，在干旱、半干旱草原，放牧對地上生物量和地下生物量均有顯著的負效應[41，52，61，66]。一些研究發現，放牧改變了植物群落結構和物種組成[5，41，67]，顯著降低了地上生物量的養分含量[68]，進而對凋落物和根系分解產生抑制作用，減緩了P返還生態系統的數量和速率。放牧還可以通過植物-土壤-家畜間的正反饋作用增加土壤的磷含量。研究表明，放牧系統中，家畜從生態系統中獲取P，但家畜未能同化吸收的養分絕大部分都以糞尿的形式返還土壤[17，69]。

　　由于P的移動性差，被固定后很少向土壤深層遷移，家畜排泄后P又重新與土壤中的Fe、Al、Ca等元素結合形成難溶性絡合物，或吸附于土壤膠體中[8]，使P在土壤表層中富集，增加了土壤表層的P含量。李香真[56]研究認為，放牧家畜的踐踏作用使表層土壤容重增加，限制了水分和養分的垂直移動，動物排泄物的輸入使表層土壤速效養分增加。這些因素使根系向土壤表層分配的比例增加，表現為根系淺層化現象，因此表層土壤的有機碳、磷在一定的階段內可以維持原有水平或高于原有水平[56]。進一步研究發現，盡管在干旱、半干旱地區，適度放牧增加了植物群落地上生物量[70]和養分含量[71]，促進了土壤-植物間的正反饋作用[19]，而且適度的踐踏可以加速凋落物的破碎化，減少凋落物的現存量，增加分解的表面積[72]，加速P返還生態系統的速率。風蝕不僅破壞土壤的結構，對草地初級生產力維持具有負面影響，同時也是引起草地退化的主要機制[31，73]。

　　在放牧系統中，土壤侵蝕是導致表層土壤P含量發生變化的主要因素[35]。放牧主要通過家畜采食影響植被蓋度和高度，進而改變土壤風蝕和水蝕過程。由于受到風的強烈影響，我國北方地區土壤風蝕和干沉降往往是同時發生的，這兩個過程很難分開[26]，放牧強度對這兩個過程起到關鍵的調控作用，甚至可改變其方向[30]。在放牧強度較低或禁牧狀態下，群落具有較高的植被高度和蓋度，增加了地表的粗糙度，這不僅可以有效地減少風蝕引起土壤侵蝕，而且能夠截獲風沙中高養分含量的土壤細砂。但重度放牧破壞了土壤團粒結構和土壤結皮，降低了植被高度和蓋度，造成了嚴重的地表裸露，同時增加了近地面的風速，這些因素都會加劇風蝕作用，使土壤表層由養分含量低的粗砂組成降低了土壤P含量。

　　Li等人[74]從能量角度解釋了植被蓋度和群落結構對風蝕和土壤養分流失的影響，他們發現，當植被蓋度較低時，發生土壤侵蝕的風速閾值會降低。這是由于當土壤顆粒躍移過程發生后，已經發生移動的土壤顆粒將部分能量轉移到土壤表層顆粒，有效地降低了閾值風速。同時，植被蓋度降低特別是草本植物蓋度的降低，使植被對風的動力衰減作用降低，導致表層土壤風蝕加劇。另外，凋落物輸入減少和喪失使土壤含水量降低，導致表土對風蝕的敏感性增加[74]。

　　因此，過度放牧引起的植被蓋度降低、群落物種組成改變(如多年生禾草被一年生雜類草替代)、凋落物減少，是導致干旱和半干旱草原表層土壤風蝕加劇、生態系統P凈輸出增加的主要原因。一些學者認為，放牧在短時間內對土壤P含量的影響不大，而造成其含量差異的主要因素可能是空間異質性[75~77]。家畜通過糞尿排泄、踐踏和選擇性采食等方式改變土壤的空間異質性，但目前有關放牧對土壤空間異質性的影響仍沒有一致的結論[75~79]。一些研究認為，家畜的糞尿排泄對土壤養分的空間分布有直接的作用[77，80]。例如，綿羊為了避免牧草被糞尿污染通常會在相對固定的區域排泄，因此在排泄物相對集中的區域形成糞斑和尿斑[81]，植物可利用的N、P在這些斑塊的土壤表層富集，增加了土壤養分的空間異質性。

　　同時，家畜的踐踏作用直接或間接地改變了土壤的理化性質和植被的分布格局，進而影響土壤N、P的空間異質性。適度的踐踏通常可以增加土壤的空間異質性，而重度踐踏則降低異質性[82]。家畜的選擇性采食對土壤養分(如N、P)空間異質性的影響具有復雜性，表現為采食作用既可能增加也可能降低土壤養分的空間異質性。家畜的選擇性采食減少了可食牧草的蓋度和高度，造成不同強度的采食斑塊，形成了“肥島效應”(islandoffertility)[79，83，84]，增加了土壤養分的空間異質性[76]。

　　但如果家畜采食降低群落中非優勢物種的多度，使優勢物種分布更均勻，這可能造成土壤空間格局的同質性[85]。然而，Burke等人[79]對美國矮草草原的研究發現，地形是影響土壤空間變異的主要因素，而放牧和物種則幾乎沒有影響。Kölbl等人[31]對內蒙古典型草原研究發現，放牧強烈影響著景觀尺度上地形控制的土壤顆粒遷移過程，并對地上生物量和與生物量相關的土壤特性具有強烈的影響。上述研究表明，長期放牧可能通過選擇性采食、踐踏、糞尿排泄等方式改變不同土壤斑塊的生物、物理和化學屬性，進而影響斑塊尺度的P含量和P循環。

　　3放牧對植物地上生物量磷含量和磷庫的影響

　　草地生態系統中，植物群落的養分含量受氣候、土壤、物種組成和放牧等生物和非生物因素的影響[41，86~88]。據最新估算，我國草地生物量P儲量為3。31Tg，植物葉片平均P含量為1。27gkg–1(95%的置信區間為0。82~1。98gkg–1)，根系平均P含量為0。69gkg–1(95%的置信區間為0。42~1。13gkg–1)，葉片N:P平均為12。7[89]。研究表明，放牧通過改變草地生態系統的結構和功能來影響養分循環[18，41，90]。例如，放牧會改變群落的物種組成和多樣性[90]，物種的相對多度和P含量、P輸入與輸出等影響植物P含量和地上生物量P庫[17，18，41，70，91]，進而影響生態系統P循環。

　　4草地磷循環研究展望

　　草地生態系統中，放牧家畜是最主要消費者，對生態系統的P循環起著關鍵的調控作用。盡管放牧對植物和土壤P的影響已有大量相關報道，但是大部分研究只關注了放牧對土壤、植物或微生物組分中某一方面或幾方面的影響，很少從整個生態系統水平研究放牧對植物、土壤和微生物P庫及P循環的影響，特別是有關P循環關鍵生物過程及其機制的研究亟待加強[6，60，127]。因此，未來需要更多地關注家畜-植物-土壤(包括土壤動物和土壤微生物)等多營養級的研究，以及放牧強度、氣候、地形、土壤和植物群落結構與組成如何影響P循環的關鍵生物過程(圖2)。例如，草地生態系統中，土壤微生物量P可達土壤全P的7。5%，其周轉時間僅為幾個月，土壤微生物作為P的源和匯，對草地土壤P循環關鍵過程(如P的礦化和固定)具有重要的調控作用[6]。

　　然而，有關放牧如何調控土壤微生物(如細菌、古菌、腐生真菌)參與的P循環過程研究仍較薄弱，其具體的生物學機制尚不清楚[6，19，111，113，115]。植物多樣性與微生物多樣性和生態系統功能之間關系是近年來生態學研究的一個熱點領域[128]。植物-根際微生物互惠共生促進P吸收利用假說認為，叢枝菌根真菌對植物多樣性和生態系統功能的維持具有極其重要的貢獻。AMF的多樣性及其與植物根系間的互惠共生關系決定了草地群落的物種多樣性，這是因為AMF多樣性的增加顯著地增加了土壤中的菌絲長度，AMF菌絲與植物根系形成的共生體大大延伸了植物根系的吸收范圍，增加了植物對土壤養分特別是P的吸收利用，進而增加了草地初級生產力和穩定性[107，111]。

　　畜牧師論文投稿刊物：《草地學報》是中國科學技術協會主管、中國草學會主辦、中國農業大學草地研究所承辦的草學領域高級中文學術刊物。

　　一些研究表明，AMF與植物根系間的互惠共生關系有利于增強寄主植物對放牧的忍耐性，但也有研究得出截然相反的結論[113，129]。基于上述分析，放牧對草地P循環影響機制研究中亟待回答的科學問題包括:(1)土壤微生物量P的組成(核酸、磷脂類、細胞質無機P和有機P、多磷酸鹽)和含量隨不同放牧強度的變化，以及放牧對土壤微生物P源和匯的影響機制[130];(2)放牧如何影響土壤磷酸酶的活性，包括磷酸單酯酶(phosphomonoesterases)、磷酸二酯酶(phosphodiesterases)、三磷酸單酯水解酶(triphosphoricmonoesterhydrolases)及作用于含磷酰基酸酐和P–N鍵的酶類，進而調控土壤中P的礦化過程[131];(3)放牧如何調控P在植物-土壤-微生物系統中的轉化過程，包括:植物和微生物對P的吸收，植物根系和微生物分泌物引起的土壤固相中無機P(H3PO4、H2PO4–、HPO42–和PO43–)的釋放，植物殘體向土壤中釋放的無機P，以及微生物和有機質礦化引起的無機P釋放等[132];(4)采用分子生物學和組學的手段在多大程度上能夠幫助我們深入理解土壤微生物在P循環及生態系統功能中的重要作用，以及放牧如何影響植物和根際微生物，進而調控生態系統P循環的生物過程[133];(5)不同放牧強度如何影響植物多樣性、AMF多樣性及兩者之間的關系，進而影響植物對P的吸收和利用，以及地上和地下生物量P庫;(6)已有研究中，放牧家畜類型比較單一[17]，未來研究中應關注不同家畜種類的食性差異對P循環的影響機制;(7)其他植食動物，包括野生食草動物(如黃羊、藏羚羊)、植食昆蟲(如蝗蟲)、嚙齒動物、蚯蚓、植食性線蟲等在草地生態系統P循環中的作用[134，135];(8)多數情況下，草地生態系統中N和P循環是耦合在一起的[60，127]。因此，不同放牧強度如何調控生態系統各營養級組分的N:P化學計量關系，進而影響N和P循環之間的耦合關系，也是未來研究中的一個新的增長點。

　　作者：烏力吉1，2，李響2，趙萌莉1，白永飛2，3*